《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。
作品的男主角椿明本是都立风见台高中的一名普通的二年级生，但自从一位充满“谜”的转校生卜部美琴到来后，椿明的校园生活也变得不再普通了。卜部美琴是一个不会进行社交活动的孩子，她的兴趣是在上下课间的小休睡觉。
夏目的祖母玲子能看见怪物，并且拥有强大的力量。但她很早就去世了，被周围的人疏远了，只留下了一个朋友的账户。曾经被灵子打败的怪物的名字都记录在朋友账户中，这些怪物必须保护朋友账户的主人。玲子去世后，这个朋友的账号留给了夏目。
