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《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。

这是关于传奇奴良组创立始末的尘封故事。不知曾几何时，旅行中的奴良滑瓢（游佐浩二 配音）偶然救下纳豆小僧（新井里美 配音），后者心甘情愿拜其为总大将，寸步不离。途中，滑瓢大吃霸王餐，遭到小鬼、豆腐小僧等相貌凶恶但实力弱小的妖怪追杀。